华亭寺宋代时是大理国鄯阐侯高智升的别墅。元朝延祐七年(1320年)，玄峰禅师在这里结茅修行，至治三年(1323年)。募款修建大殿，取名圆觉寺。玄峰又称元峰、铁锋或玄通，是雄辩法师的弟子，他住持圆觉寺期间，一面讲经弘法，一面扩建殿宇，并请来佛经，使华亭寺成为昆明除筇竹寺以外的另一个佛教传播中心。

明朝景泰四年(1453年)重修，称“大圆觉寺”。清康熙二十六年(1687年)，由云贵总督王继文主持再次重修。1920年，虚云法师任这里的住持，大兴土木，主持扩建，形成今天的格局和规模，改称“靖国云栖禅寺”，传说大殿上梁时有群鹤翔集，诧为华亭仙翮，又称华享寺。

中华人民共和国成立后，政府十分注意维修和保护华亭寺的建筑和文物。1983年确定为全国重点寺院，交佛教团体管理使用。僧人们以庙为家，在有关部门的支持下将寺庙修缮一新。1990年12月25日和26日，华亭寺隆重举行了方丈升座典礼，升起法师荣膺华亭寺方丈。